Population Genomics of Domesticated <i>Cucurbita ficifolia</i> Reveals a Recent Bottleneck and Low Gene Flow with Wild Relatives
Xitlali Aguirre-Dugua,
Josué Barrera-Redondo,
Jaime Gasca-Pineda,
Alejandra Vázquez-Lobo,
Andrea López-Camacho,
Guillermo Sánchez-de la Vega,
Gabriela Castellanos-Morales,
Enrique Scheinvar,
Erika Aguirre-Planter,
Rafael Lira-Saade,
Luis E. Eguiarte
Affiliations
Xitlali Aguirre-Dugua
Consejo Nacional de Humanidades, Ciencias y Tecnologías, Av. Insurgentes Sur 1582, Col. Crédito Constructor, Ciudad de México 03940, Mexico
Josué Barrera-Redondo
Departamento de Ecología Evolutiva, Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México, Circuito Exterior s/n Anexo al Jardín Botánico, Ciudad de México 04510, Mexico
Jaime Gasca-Pineda
Departamento de Ecología Evolutiva, Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México, Circuito Exterior s/n Anexo al Jardín Botánico, Ciudad de México 04510, Mexico
Alejandra Vázquez-Lobo
Centro de Investigación en Biodiversidad y Conservación, Universidad Autónoma del Estado de Morelos, Av. Universidad 1001, Col. Chamilpa, Cuernavaca 62209, Mexico
Andrea López-Camacho
Centro de Investigación en Biodiversidad y Conservación, Universidad Autónoma del Estado de Morelos, Av. Universidad 1001, Col. Chamilpa, Cuernavaca 62209, Mexico
Guillermo Sánchez-de la Vega
Departamento de Ecología Evolutiva, Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México, Circuito Exterior s/n Anexo al Jardín Botánico, Ciudad de México 04510, Mexico
Gabriela Castellanos-Morales
Departamento de Conservación de la Biodiversidad, El Colegio de la Frontera Sur Unidad Villahermosa, Carretera Villahermosa-Reforma km. 15.5, Ranchería El Guineo 2a Sección, Villahermosa 86280, Mexico
Enrique Scheinvar
Departamento de Ecología Evolutiva, Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México, Circuito Exterior s/n Anexo al Jardín Botánico, Ciudad de México 04510, Mexico
Erika Aguirre-Planter
Departamento de Ecología Evolutiva, Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México, Circuito Exterior s/n Anexo al Jardín Botánico, Ciudad de México 04510, Mexico
Rafael Lira-Saade
Unidad de Biotecnología y Prototipos, Facultad de Estudios Superiores Iztacala, Universidad Nacional Autónoma de México, Av. De Los Barrios 1, Col. Los Reyes Iztacala, Tlalnepantla 54090, Mexico
Luis E. Eguiarte
Departamento de Ecología Evolutiva, Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México, Circuito Exterior s/n Anexo al Jardín Botánico, Ciudad de México 04510, Mexico
Cucurbita ficifolia is a squash grown from Mexico to Bolivia. Its ancestor is unknown, but it has limited compatibility with wild xerophytic Cucurbita from Mexico’s highlands. We assembled the reference genome of C. ficifolia and assessed the genetic diversity and historical demography of the crop in Mexico with 2524 nuclear single nucleotide polymorphisms (SNPs). We also evaluated the gene flow between C. ficifolia and xerophytic taxa with 6292 nuclear and 440 plastome SNPs from 142 individuals sampled in 58 sites across their area of sympatry. Demographic modelling of C. ficifolia supports an eight-fold decrease in effective population size at about 2409 generations ago (95% CI = 464–12,393), whereas plastome SNPs support the expansion of maternal lineages ca. 1906–3635 years ago. Our results suggest a recent spread of C. ficifolia in Mexico, with high genetic diversity (π = 0.225, FST = 0.074) and inbreeding (FIS = 0.233). Coalescent models suggest low rates of gene flow with C. radicans and C. pedatifolia, whereas ABBA-BABA tests did not detect significant gene flow with wild taxa. Despite the ecogeographic proximity of C. ficifolia and its relatives, this crop persists as a highly isolated lineage of puzzling origin.