Frontiers in Cell and Developmental Biology (Feb 2023)
Stepwise use of genomics and transcriptomics technologies increases diagnostic yield in Mendelian disorders
- Estelle Colin,
- Estelle Colin,
- Yannis Duffourd,
- Martin Chevarin,
- Martin Chevarin,
- Emilie Tisserant,
- Simon Verdez,
- Julien Paccaud,
- Ange-Line Bruel,
- Ange-Line Bruel,
- Frédéric Tran Mau-Them,
- Frédéric Tran Mau-Them,
- Anne-Sophie Denommé-Pichon,
- Anne-Sophie Denommé-Pichon,
- Julien Thevenon,
- Hana Safraou,
- Hana Safraou,
- Thomas Besnard,
- Thomas Besnard,
- Alice Goldenberg,
- Alice Goldenberg,
- Benjamin Cogné,
- Benjamin Cogné,
- Bertrand Isidor,
- Julian Delanne,
- Julian Delanne,
- Arthur Sorlin,
- Arthur Sorlin,
- Sébastien Moutton,
- Sébastien Moutton,
- Mélanie Fradin,
- Christèle Dubourg,
- Christèle Dubourg,
- Magali Gorce,
- Dominique Bonneau,
- Salima El Chehadeh,
- François-Guillaume Debray,
- Martine Doco-Fenzy,
- Martine Doco-Fenzy,
- Kevin Uguen,
- Kevin Uguen,
- Nicolas Chatron,
- Bernard Aral,
- Nathalie Marle,
- Paul Kuentz,
- Paul Kuentz,
- Anne Boland,
- Robert Olaso,
- Robert Olaso,
- Jean-François Deleuze,
- Jean-François Deleuze,
- Damien Sanlaville,
- Patrick Callier,
- Patrick Callier,
- Christophe Philippe,
- Christophe Philippe,
- Christel Thauvin-Robinet,
- Christel Thauvin-Robinet,
- Christel Thauvin-Robinet,
- Laurence Faivre,
- Laurence Faivre,
- Antonio Vitobello,
- Antonio Vitobello
Affiliations
- Estelle Colin
- UFR Des Sciences de Santé, INSERM-Université de Bourgogne UMR1231 GAD “Génétique des Anomalies du Développement”, FHUTRANSLAD, Dijon, France
- Estelle Colin
- Service de Génétique Médicale, CHU d’Angers, Angers, France
- Yannis Duffourd
- UFR Des Sciences de Santé, INSERM-Université de Bourgogne UMR1231 GAD “Génétique des Anomalies du Développement”, FHUTRANSLAD, Dijon, France
- Martin Chevarin
- UFR Des Sciences de Santé, INSERM-Université de Bourgogne UMR1231 GAD “Génétique des Anomalies du Développement”, FHUTRANSLAD, Dijon, France
- Martin Chevarin
- Unité Fonctionnelle Innovation en Diagnostic Génomique des Maladies Rares, FHU-TRANSLAD, CHU Dijon Bourgogne, Dijon, France
- Emilie Tisserant
- UFR Des Sciences de Santé, INSERM-Université de Bourgogne UMR1231 GAD “Génétique des Anomalies du Développement”, FHUTRANSLAD, Dijon, France
- Simon Verdez
- UFR Des Sciences de Santé, INSERM-Université de Bourgogne UMR1231 GAD “Génétique des Anomalies du Développement”, FHUTRANSLAD, Dijon, France
- Julien Paccaud
- UFR Des Sciences de Santé, INSERM-Université de Bourgogne UMR1231 GAD “Génétique des Anomalies du Développement”, FHUTRANSLAD, Dijon, France
- Ange-Line Bruel
- UFR Des Sciences de Santé, INSERM-Université de Bourgogne UMR1231 GAD “Génétique des Anomalies du Développement”, FHUTRANSLAD, Dijon, France
- Ange-Line Bruel
- Unité Fonctionnelle Innovation en Diagnostic Génomique des Maladies Rares, FHU-TRANSLAD, CHU Dijon Bourgogne, Dijon, France
- Frédéric Tran Mau-Them
- UFR Des Sciences de Santé, INSERM-Université de Bourgogne UMR1231 GAD “Génétique des Anomalies du Développement”, FHUTRANSLAD, Dijon, France
- Frédéric Tran Mau-Them
- Unité Fonctionnelle Innovation en Diagnostic Génomique des Maladies Rares, FHU-TRANSLAD, CHU Dijon Bourgogne, Dijon, France
- Anne-Sophie Denommé-Pichon
- UFR Des Sciences de Santé, INSERM-Université de Bourgogne UMR1231 GAD “Génétique des Anomalies du Développement”, FHUTRANSLAD, Dijon, France
- Anne-Sophie Denommé-Pichon
- Unité Fonctionnelle Innovation en Diagnostic Génomique des Maladies Rares, FHU-TRANSLAD, CHU Dijon Bourgogne, Dijon, France
- Julien Thevenon
- UFR Des Sciences de Santé, INSERM-Université de Bourgogne UMR1231 GAD “Génétique des Anomalies du Développement”, FHUTRANSLAD, Dijon, France
- Hana Safraou
- UFR Des Sciences de Santé, INSERM-Université de Bourgogne UMR1231 GAD “Génétique des Anomalies du Développement”, FHUTRANSLAD, Dijon, France
- Hana Safraou
- Unité Fonctionnelle Innovation en Diagnostic Génomique des Maladies Rares, FHU-TRANSLAD, CHU Dijon Bourgogne, Dijon, France
- Thomas Besnard
- Service de Génétique Médicale, Nantes Université, CHU Nantes, Nantes, France
- Thomas Besnard
- CNRS, INSERM, L’institut du thorax, Nantes Université, CHU Nantes, Nantes, France
- Alice Goldenberg
- Department of Genetics and Reference Center for Developmental Disorders, Normandy Center for Genomic and Personalized Medicine, Rouen University Hospital, Rouen, France
- Alice Goldenberg
- Normandie Univ, UNIROUEN, Inserm U1245, Rouen, France
- Benjamin Cogné
- Service de Génétique Médicale, Nantes Université, CHU Nantes, Nantes, France
- Benjamin Cogné
- CNRS, INSERM, L’institut du thorax, Nantes Université, CHU Nantes, Nantes, France
- Bertrand Isidor
- Service de Génétique Médicale, CHU de Nantes, Nantes, France
- Julian Delanne
- UFR Des Sciences de Santé, INSERM-Université de Bourgogne UMR1231 GAD “Génétique des Anomalies du Développement”, FHUTRANSLAD, Dijon, France
- Julian Delanne
- Centre de Génétique et Centre de référence “Anomalies du Développement et Syndromes Malformatifs”, Hôpital d’Enfants, Centre Hospitalier Universitaire de Dijon, Dijon, France
- Arthur Sorlin
- UFR Des Sciences de Santé, INSERM-Université de Bourgogne UMR1231 GAD “Génétique des Anomalies du Développement”, FHUTRANSLAD, Dijon, France
- Arthur Sorlin
- Centre de Génétique et Centre de référence “Anomalies du Développement et Syndromes Malformatifs”, Hôpital d’Enfants, Centre Hospitalier Universitaire de Dijon, Dijon, France
- Sébastien Moutton
- UFR Des Sciences de Santé, INSERM-Université de Bourgogne UMR1231 GAD “Génétique des Anomalies du Développement”, FHUTRANSLAD, Dijon, France
- Sébastien Moutton
- Centre de Génétique et Centre de référence “Anomalies du Développement et Syndromes Malformatifs”, Hôpital d’Enfants, Centre Hospitalier Universitaire de Dijon, Dijon, France
- Mélanie Fradin
- 0CHU Rennes, Service de Génétique Clinique, Centre de Référence Maladies Rares, CLAD-Ouest, Rennes, France
- Christèle Dubourg
- 1Service de Génétique Moléculaire et Génomique, CHU Rennes, Rennes, France
- Christèle Dubourg
- 2Univ Rennes, CNRS, Institut de Genetique et Developpement de Rennes, UMR 6290, Rennes, France
- Magali Gorce
- Service de Génétique Médicale, CHU d’Angers, Angers, France
- Dominique Bonneau
- Service de Génétique Médicale, CHU d’Angers, Angers, France
- Salima El Chehadeh
- 3Service de Génétique Médicale, Hôpital de Hautepierre, CHU Strasbourg, Strasbourg, France
- François-Guillaume Debray
- 4Metabolic Unit, Department of Human Genetics, CHU of Liege, University of Liege, Liege, Belgium
- Martine Doco-Fenzy
- 5Medical School IFR53, EA3801, Université de Reims Champagne-Ardenne, Reims, France
- Martine Doco-Fenzy
- 6Service de Génétique, CHU Reims, Reims, France
- Kevin Uguen
- 7Department of Genetics and Reference Center for Developmental Disorders, Lyon University Hospital, Groupement Hospitalier Est, Hospices Civils de Lyon, Lyon, France
- Kevin Uguen
- 8CHU Brest, Inserm, Univ Brest, EFS, UMR 1078, GGB, Brest, France
- Nicolas Chatron
- 7Department of Genetics and Reference Center for Developmental Disorders, Lyon University Hospital, Groupement Hospitalier Est, Hospices Civils de Lyon, Lyon, France
- Bernard Aral
- 9Laboratoire de Génétique Chromosomique et Moléculaire, Pôle Biologie, CHU de Dijon, Dijon, France
- Nathalie Marle
- 9Laboratoire de Génétique Chromosomique et Moléculaire, Pôle Biologie, CHU de Dijon, Dijon, France
- Paul Kuentz
- UFR Des Sciences de Santé, INSERM-Université de Bourgogne UMR1231 GAD “Génétique des Anomalies du Développement”, FHUTRANSLAD, Dijon, France
- Paul Kuentz
- 0Oncobiologie Génétique Bioinformatique, PCBio, Centre Hospitalier Universitaire de Besançon, Besançon, France
- Anne Boland
- 1Université Paris-Saclay, CEA, Centre National de Recherche en Génomique Humaine (CNRGH), Evry, France
- Robert Olaso
- 1Université Paris-Saclay, CEA, Centre National de Recherche en Génomique Humaine (CNRGH), Evry, France
- Robert Olaso
- 2LabEx GENMED (Medical Genomics), Dijon, France
- Jean-François Deleuze
- 1Université Paris-Saclay, CEA, Centre National de Recherche en Génomique Humaine (CNRGH), Evry, France
- Jean-François Deleuze
- 2LabEx GENMED (Medical Genomics), Dijon, France
- Damien Sanlaville
- 7Department of Genetics and Reference Center for Developmental Disorders, Lyon University Hospital, Groupement Hospitalier Est, Hospices Civils de Lyon, Lyon, France
- Patrick Callier
- UFR Des Sciences de Santé, INSERM-Université de Bourgogne UMR1231 GAD “Génétique des Anomalies du Développement”, FHUTRANSLAD, Dijon, France
- Patrick Callier
- 9Laboratoire de Génétique Chromosomique et Moléculaire, Pôle Biologie, CHU de Dijon, Dijon, France
- Christophe Philippe
- UFR Des Sciences de Santé, INSERM-Université de Bourgogne UMR1231 GAD “Génétique des Anomalies du Développement”, FHUTRANSLAD, Dijon, France
- Christophe Philippe
- Unité Fonctionnelle Innovation en Diagnostic Génomique des Maladies Rares, FHU-TRANSLAD, CHU Dijon Bourgogne, Dijon, France
- Christel Thauvin-Robinet
- UFR Des Sciences de Santé, INSERM-Université de Bourgogne UMR1231 GAD “Génétique des Anomalies du Développement”, FHUTRANSLAD, Dijon, France
- Christel Thauvin-Robinet
- Unité Fonctionnelle Innovation en Diagnostic Génomique des Maladies Rares, FHU-TRANSLAD, CHU Dijon Bourgogne, Dijon, France
- Christel Thauvin-Robinet
- 3Centre de Référence Maladies Rares “Déficiences Intellectuelles de Causes Rares”, Centre de Génétique, FHU-TRANSLAD, CHU Dijon Bourgogne, Dijon, France
- Laurence Faivre
- UFR Des Sciences de Santé, INSERM-Université de Bourgogne UMR1231 GAD “Génétique des Anomalies du Développement”, FHUTRANSLAD, Dijon, France
- Laurence Faivre
- Centre de Génétique et Centre de référence “Anomalies du Développement et Syndromes Malformatifs”, Hôpital d’Enfants, Centre Hospitalier Universitaire de Dijon, Dijon, France
- Antonio Vitobello
- UFR Des Sciences de Santé, INSERM-Université de Bourgogne UMR1231 GAD “Génétique des Anomalies du Développement”, FHUTRANSLAD, Dijon, France
- Antonio Vitobello
- Unité Fonctionnelle Innovation en Diagnostic Génomique des Maladies Rares, FHU-TRANSLAD, CHU Dijon Bourgogne, Dijon, France
- DOI
- https://doi.org/10.3389/fcell.2023.1021920
- Journal volume & issue
-
Vol. 11
Abstract
Purpose: Multi-omics offer worthwhile and increasingly accessible technologies to diagnostic laboratories seeking potential second-tier strategies to help patients with unresolved rare diseases, especially patients clinically diagnosed with a rare OMIM (Online Mendelian Inheritance in Man) disease. However, no consensus exists regarding the optimal diagnostic care pathway to adopt after negative results with standard approaches.Methods: In 15 unsolved individuals clinically diagnosed with recognizable OMIM diseases but with negative or inconclusive first-line genetic results, we explored the utility of a multi-step approach using several novel omics technologies to establish a molecular diagnosis. Inclusion criteria included a clinical autosomal recessive disease diagnosis and single heterozygous pathogenic variant in the gene of interest identified by first-line analysis (60%–9/15) or a clinical diagnosis of an X-linked recessive or autosomal dominant disease with no causative variant identified (40%–6/15). We performed a multi-step analysis involving short-read genome sequencing (srGS) and complementary approaches such as mRNA sequencing (mRNA-seq), long-read genome sequencing (lrG), or optical genome mapping (oGM) selected according to the outcome of the GS analysis.Results: SrGS alone or in combination with additional genomic and/or transcriptomic technologies allowed us to resolve 87% of individuals by identifying single nucleotide variants/indels missed by first-line targeted tests, identifying variants affecting transcription, or structural variants sometimes requiring lrGS or oGM for their characterization.Conclusion: Hypothesis-driven implementation of combined omics technologies is particularly effective in identifying molecular etiologies. In this study, we detail our experience of the implementation of genomics and transcriptomics technologies in a pilot cohort of previously investigated patients with a typical clinical diagnosis without molecular etiology.
Keywords