Frontiers in Immunology (Jan 2023)
Neutralizing antibodies to Omicron after the fourth SARS-CoV-2 mRNA vaccine dose in immunocompromised patients highlight the need of additional boosters
- Maria Rescigno,
- Maria Rescigno,
- Chiara Agrati,
- Chiara Agrati,
- Carlo Salvarani,
- Carlo Salvarani,
- Diana Giannarelli,
- Massimo Costantini,
- Alberto Mantovani,
- Alberto Mantovani,
- Alberto Mantovani,
- Raffaella Massafra,
- Pier Luigi Zinzani,
- Pier Luigi Zinzani,
- Aldo Morrone,
- Stefania Notari,
- Giulia Matusali,
- Giuseppe Lauria Pinter,
- Giuseppe Lauria Pinter,
- Antonio Uccelli,
- Antonio Uccelli,
- Gennaro Ciliberto,
- Fausto Baldanti,
- Fausto Baldanti,
- Franco Locatelli,
- Franco Locatelli,
- Nicola Silvestris,
- Valentina Sinno,
- Elena Turola,
- Maria Teresa Lupo-Stanghellini,
- Giovanni Apolone,
- the VAX4FRAIL study Group,
- Giovanni Apolone,
- Alberto Mantovani,
- Massimo Costantini,
- Nicola Silvestris,
- Chiara Agrati,
- Fabio Ciceri,
- Franco Locatelli,
- Alberto Mantovani,
- Aldo Morrone,
- Massimo Tommasino,
- Nicola Silvestris,
- Giuseppe Lauri Pinter,
- Antonio Uccelli,
- Pier Luigi Zinzani,
- Paolo Corradini,
- Gennaro Ciliberto,
- Carlo Salvarani,
- Antonio Uccelli,
- Maria Rescigno,
- Daniela Fenoglio,
- Roberta Mortarini,
- Laura Conti,
- Chiara Mandoj,
- Michela Lizier,
- Stefania Croci,
- Vito Garrisi,
- Fulvio Baggi,
- Tiziana Lazzarotto,
- Francesca Bonifazi,
- Concetta Quintarelli,
- Rita Carsetti,
- Enrico Girardi,
- Aurora Bettini,
- Veronica Bordoni,
- Concetta Castilletti,
- Eleonora Cimini,
- Rita Casetti,
- Francesca Colavita,
- Flavia Cristofanelli,
- Massimo Francalancia,
- Simona Gili,
- Delia Goletti,
- Giulia Gramigna,
- Germana Grassi,
- Daniele Lapa,
- Sara Leone,
- Davide Mariotti,
- Giulia Matusali,
- Silvia Meschi,
- Stefania Notari,
- Enzo Puro,
- Marika Rubino,
- Alessandra Sacchi,
- Eleonora Tartaglia,
- Paolo Corradini,
- Silvia Damian,
- Vincenzo Marasco,
- Filippo de Braud ,
- Maria Teresa Lupo Stanghellini,
- Lorenzo Dagna,
- Francesca Ogliari,
- Massimo Filippi,
- Alessandro Bruno,
- Gloria Catalano,
- Rosamaria Nitti,
- Andrea Mengarelli,
- Francesco Marchesi,
- Giancarlo Paoletti e Gabriele Minuti,
- Elena Papa,
- Elena Azzolini,
- Luca Germagnoli,
- Carlo Selmi,
- Maria De Santis,
- Carmelo Carlo-Stella,
- Alexia Bertuzzi,
- Francesca Motta,
- Angela Ceribelli,
- Chiara Miggiano,
- Giulia Fornasa,
- Fausto Baldanti,
- Sara Monti,
- Carlo Maurizio Montecucco,
- Aldo Morrone,
- Dario Graceffa,
- Maria Grazia Catanoso,
- Monica Guberti,
- Carmine Pinto,
- Francesco Merli,
- Franco Valzania,
- Rosa Divella,
- Antonio Tufaro,
- Vito Garrisi,
- Sabina Delcuratolo,
- Mariana Miano ,
- Carlo Antozzi,
- Silvia Bonanno Rita Frangiamore,
- Lorenzo Maggi ,
- Antonio Uccelli,
- Paolo Pronzato,
- Matilde Inglese,
- Carlo Genova,
- Caterina Lapucci,
- Alice Laroni,
- Ilaria Poiré,
- Marco Fusconi,
- Vittorio Stefoni,
- Maria Abbondanza Pantaleo ,
- Diana Giannarelli,
- Valentina Sinno,
- Serena Di Cosimo ,
- Elena Turola,
- Iolanda Pulice,
- Roberta Mennitto Fondazione,
- Stefania Trinca,
- Giulia Piaggio,
- Chiara Pozzi,
- Irene Cassaniti,
- Alessandro Barberini,
- Sabina Delcuratolo,
- Rinaldi Elena,
- Federica Bortone,
- Maria Giovanna Dal Bello,
- Silvia Corazza
Affiliations
- Maria Rescigno
- Department of Biomedical Sciences, Humanitas University, Pieve Emanuele, Milan, Italy
- Maria Rescigno
- Mucosal Immunology and Microbiota Unit, Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico (IRCCS) Humanitas Research Hospital, Rozzano, Milano, Italy
- Chiara Agrati
- Cellular Immunology Laboratory, National Institute for Infectious Diseases (INMI) L Spallanzani - Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico (IRCCS), Rome, Italy
- Chiara Agrati
- Department of Hematology and Oncology and Cell and Gene Therapy, Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico (IRCCS) Bambino Gesù Children Hospital , Roma, Italy
- Carlo Salvarani
- Unità di Reumatologia, Azienda Unità Sanitaria Locale-Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico (IRCCS) di Reggio Emilia, Reggio Emilia, Italy
- Carlo Salvarani
- Unità di Reumatologia, Università degli Studi di Modena e Reggio Emilia, Reggio Emilia, Italy
- Diana Giannarelli
- Facility di Epidemiologia e Biostatistica, Fondazione Policlinico Universitario A. Gemelli, Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico (IRCCS), Roma, Italy
- Massimo Costantini
- Scientific Directorate, Fondazione Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico (IRCCS) Istituto Nazionale dei Tumori di Milano, Milano, Italy
- Alberto Mantovani
- Department of Biomedical Sciences, Humanitas University, Pieve Emanuele, Milan, Italy
- Alberto Mantovani
- Humanitas Scientific Directorate, Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico (IRCCS) Humanitas Research Hospital, Rozzano, Milan, Italy
- Alberto Mantovani
- 0William Harvey Research Institute, Queen Mary University, London, United Kingdom
- Raffaella Massafra
- 1Vice Scientific Directorate, Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico (IRCCS) Istituto Tumori “Giovanni Paolo II”, Bari, Italy
- Pier Luigi Zinzani
- 2Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico (IRCCS) Azienda Ospedaliero-Universitaria di Bologna, Istituto di Ematologia “Seràgnoli”, Bologna, Italy
- Pier Luigi Zinzani
- 3Dipartimento di Medicina Specialistica, Diagnostica e Sperimentale, Università di Bologna, Bologna, Italy
- Aldo Morrone
- 4Scientific Directorate, San Gallicano Dermatological Institute Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico (IRCCS), Roma, Italy
- Stefania Notari
- Cellular Immunology Laboratory, National Institute for Infectious Diseases (INMI) L Spallanzani - Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico (IRCCS), Rome, Italy
- Giulia Matusali
- 5Virology Laboratory, INMI L Spallanzani – Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico (IRCCS), Roma, Italy
- Giuseppe Lauria Pinter
- 6Scientific Directorate, Fondazione Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico (IRCCS) Istituto Neurologico Carlo Besta, Milano, Italy
- Giuseppe Lauria Pinter
- 7Department of Medical Biotechnology and Translational Medicine, University of Milan, Milano, Italy
- Antonio Uccelli
- 8Scientific Directorate, Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico (IRCCS) Ospedale Policlinico San Martino, Genoa, Italy
- Antonio Uccelli
- 9Department of Neurosciences, Rehabilitation, Ophthalmology, Genetics, Maternal and Child Health, University of Genoa, Genoa, Italy
- Gennaro Ciliberto
- 0Scientific Directorate, Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico (IRCCS) Regina Elena, National Cancer Institute, Istituti Fisioterapici Ospitalieri (IFO), Roma, Italy
- Fausto Baldanti
- 1Microbiology and Virology Department, Fondazione Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico (IRCCS) Policlinico San Matteo, Pavia, Italy
- Fausto Baldanti
- 2Department of Clinical, Surgical, Diagnostics and Pediatric Sciences, University of Pavia, Pavia, Italy
- Franco Locatelli
- Department of Hematology and Oncology and Cell and Gene Therapy, Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico (IRCCS) Bambino Gesù Children Hospital , Roma, Italy
- Franco Locatelli
- 3Department of Pediatrics, Catholic University of the Sacred Heart, Roma, Italy
- Nicola Silvestris
- 4Medical Oncology Unit, Department of Human Pathology “G. Barresi”, University of Messina, Messina, Italy
- Valentina Sinno
- 5Department of Oncology and Hematology, Fondazione Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico (IRCCS) Istituto Nazionale dei Tumori di Milano, Milano, Italy
- Elena Turola
- 6Infrastruttura Ricerca e Statistica, Azienda Unità Sanitaria Locale-Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico (IRCCS) di Reggio Emilia, Reggio Emilia, Italy
- Maria Teresa Lupo-Stanghellini
- 7Hematology and BMT Unit, Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico (IRCCS) Ospedale San Raffaele, Milano, Italy
- Giovanni Apolone
- Scientific Directorate, Fondazione Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico (IRCCS) Istituto Nazionale dei Tumori di Milano, Milano, Italy
- the VAX4FRAIL study Group
- Giovanni Apolone
- Alberto Mantovani
- Massimo Costantini
- Nicola Silvestris
- Chiara Agrati
- Fabio Ciceri
- Franco Locatelli
- Alberto Mantovani
- Aldo Morrone
- Massimo Tommasino
- Nicola Silvestris
- Giuseppe Lauri Pinter
- Antonio Uccelli
- Pier Luigi Zinzani
- Paolo Corradini
- Gennaro Ciliberto
- Carlo Salvarani
- Antonio Uccelli
- Maria Rescigno
- Daniela Fenoglio
- Roberta Mortarini
- Laura Conti
- Chiara Mandoj
- Michela Lizier
- Stefania Croci
- Vito Garrisi
- Fulvio Baggi
- Tiziana Lazzarotto
- Francesca Bonifazi
- Concetta Quintarelli
- Rita Carsetti
- Enrico Girardi
- Aurora Bettini
- Veronica Bordoni
- Concetta Castilletti
- Eleonora Cimini
- Rita Casetti
- Francesca Colavita
- Flavia Cristofanelli
- Massimo Francalancia
- Simona Gili
- Delia Goletti
- Giulia Gramigna
- Germana Grassi
- Daniele Lapa
- Sara Leone
- Davide Mariotti
- Giulia Matusali
- Silvia Meschi
- Stefania Notari
- Enzo Puro
- Marika Rubino
- Alessandra Sacchi
- Eleonora Tartaglia
- Paolo Corradini
- Silvia Damian
- Vincenzo Marasco
- Filippo de Braud
- Maria Teresa Lupo Stanghellini
- Lorenzo Dagna
- Francesca Ogliari
- Massimo Filippi
- Alessandro Bruno
- Gloria Catalano
- Rosamaria Nitti
- Andrea Mengarelli
- Francesco Marchesi
- Giancarlo Paoletti e Gabriele Minuti
- Elena Papa
- Elena Azzolini
- Luca Germagnoli
- Carlo Selmi
- Maria De Santis
- Carmelo Carlo-Stella
- Alexia Bertuzzi
- Francesca Motta
- Angela Ceribelli
- Chiara Miggiano
- Giulia Fornasa
- Fausto Baldanti
- Sara Monti
- Carlo Maurizio Montecucco
- Aldo Morrone
- Dario Graceffa
- Maria Grazia Catanoso
- Monica Guberti
- Carmine Pinto
- Francesco Merli
- Franco Valzania
- Rosa Divella
- Antonio Tufaro
- Vito Garrisi
- Sabina Delcuratolo
- Mariana Miano
- Carlo Antozzi
- Silvia Bonanno Rita Frangiamore
- Lorenzo Maggi
- Antonio Uccelli
- Paolo Pronzato
- Matilde Inglese
- Carlo Genova
- Caterina Lapucci
- Alice Laroni
- Ilaria Poiré
- Marco Fusconi
- Vittorio Stefoni
- Maria Abbondanza Pantaleo
- Diana Giannarelli
- Valentina Sinno
- Serena Di Cosimo
- Elena Turola
- Iolanda Pulice
- Roberta Mennitto Fondazione
- Stefania Trinca
- Giulia Piaggio
- Chiara Pozzi
- Irene Cassaniti
- Alessandro Barberini
- Sabina Delcuratolo
- Rinaldi Elena
- Federica Bortone
- Maria Giovanna Dal Bello
- Silvia Corazza
- DOI
- https://doi.org/10.3389/fimmu.2023.1104124
- Journal volume & issue
-
Vol. 14
Abstract
IntroductionImmunocompromised patients have been shown to have an impaired immune response to COVID-19 vaccines.MethodsHere we compared the B-cell, T-cell and neutralizing antibody response to WT and Omicron BA.2 SARS-CoV-2 virus after the fourth dose of mRNA COVID-19 vaccines in patients with hematological malignancies (HM, n=71), solid tumors (ST, n=39) and immune-rheumatological (IR, n=25) diseases. The humoral and T-cell responses to SARS-CoV-2 vaccination were analyzed by quantifying the anti-RBD antibodies, their neutralization activity and the IFN-γ released after spike specific stimulation.ResultsWe show that the T-cell response is similarly boosted by the fourth dose across the different subgroups, while the antibody response is improved only in patients not receiving B-cell targeted therapies, independent on the pathology. However, 9% of patients with anti-RBD antibodies did not have neutralizing antibodies to either virus variants, while an additional 5.7% did not have neutralizing antibodies to Omicron BA.2, making these patients particularly vulnerable to SARS-CoV-2 infection. The increment of neutralizing antibodies was very similar towards Omicron BA.2 and WT virus after the third or fourth dose of vaccine, suggesting that there is no preferential skewing towards either virus variant with the booster dose. The only limited step is the amount of antibodies that are elicited after vaccination, thus increasing the probability of developing neutralizing antibodies to both variants of virus.DiscussionThese data support the recommendation of additional booster doses in frail patients to enhance the development of a B-cell response directed against Omicron and/or to enhance the T-cell response in patients treated with anti-CD20.
Keywords
- SARS-CoV-2 mRNA vaccine
- humoral response
- T cell response
- immunocompromised patients
- Omicron neutralization
- cross immunity